单性生殖动物的进化

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2002,Aug.23(4):329~334 
CN 53—・1040/Q ISSN 0254—・5853 
Zoological Research 
单性生殖动物的进化 
周 莉,桂建芳 
(【}l国科学院水生生物研究所淡水生态 生物技术国家重点实验室,湖北武汉
430072,jfgui@ihb.ac.cn) 
摘要:传统的观念认为,单性动物由于失去了,重组机会,必然难以适应变化的环境,终将绝灭。但是已被 
发现的近50种单性脊椎动物不仅没有因失去基因的重组和交换而绝灭,反而表现出强大的生命力。其有害突 变积累和较长的生物演化历程之间的矛盾和在缺乏遗传重组情况下的进化机制是特别引人关注的莺大生物学问 题。简要论述了单性动物独特的基因组结构、存在历史及其进化途径(突变、三倍化、异精雌核发育生殖方式 和异精效应及生殖方式多样化)。 
关键词:单性动物;突变;异精雌核发育;三倍化;生殖方式;多样性 
中图分类号:Q754 文献标识码:A 文章编号:0254—5853(2002)04—0329—06 
Evolution of Unisexual Animals 
ZHOU ki,GUI Jian—fang 
(State Key Laboratory of Freshwat Ecology and Biotechnology,Insttute o tydrobiology 
he Chinese AcademyoSciences,Wuhan 430072,China, ui@ihb.∞.cn) 
A ̄tract:Owing to the absence of genetic recombination and the accumulation of deleterous mutations,unisexual animals were generay thought to be short—lived on an evolutionary timescae because of Muler’S ratchet.However,more 
than 50 unisexua species have been idented in lower verebrates and the evolutionar histor has been reveaed to b very long.The intrguing contradiction bween the deleterous mutation accumulation and the evolutionary longevity,and the underlying mechaism in the absence of genetic reeombimtion remain to be reveaed and interpreted.In this review, 
we introduce specia stnlctura characterzation of genome,evolutionar histor and possible ways to evolutonar Success in these unisexual animas,such a mutation,triploidy allogynogenesis and reproduction moe diversity. 
Key words:Unisexual anima;Mutation;Allogynogenesis;Triploidy;Reproduction moe;Diverty 
雌核发育单性鱼帆鲔(Poecilia formosa)由美国 椎动物的生殖方式主要有3种,即孤雌生殖 鱼类学家Hubbs&Hubbs(1932)首次发现。50年代 
(parhenogenesis)、雌核生殖(gynogenesis)和杂种生 殖(hybrdogenesis)(Monaco et al。,1984;Vrienhoek。 
末至60年代初,一批单性脊椎动物又由其他学者相 继发现,从而掀起了研究单性脊椎动物的热潮(桂建 芳,1989)。尽管在自然界有性物种的数量占绝对主 
1984)。由于单性脊椎动物在进化上所处的独特地 位,为研究性别进化提供了一个特殊的研究系统,是 进行进化遗传学研究的特殊动物类群(桂建芳, 1989;Maynard,1992;Kondrashov,1994)。为此,我们 
导地位,但是。已被发现的近50种单性脊椎动物不 仅没有由于失去基因的重组和交换而绝灭,反而表 
现出旺盛的生命力。事实表明,许多单性物种比两 性物种的繁殖效率更高,生殖优越性更强。单性脊 
对单性动物独特的基因组结构、进化意义及其进化 成功的可能途径作一简要介绍。 
收稿日期:2002—01—08;接受日期:2002—03—07 
基金项目:国家冉然科学基金(39870430);中国科学院创新资助项目(KSCX2一l—O5) 1.通讯作者(Corresponding author) 

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330 究 23卷 
单性生殖动物独特的基因组结构 
多拷贝又是怎样得到的呢?Mark&Meselson (2000)推测,Bdeloidea可能与其他已分析的多细胞 
营单性生殖的动物具有独特的基因组结构。从 生物不同,它们可能是远古的多倍体或二倍体,所分 进化的角度而言,单性物种世代问的个体具有较大 析的4个基因的多拷贝可能来源于基因复制。Jud— 
的分歧。因为在单性物种中,中性突变各自独立地 son&Normark(2000)赞同这一观点,并认为这种独 堆积在同源染色体上,导致同源染色体之间也有差 异(Wuethrich,1998)。Mark&Meselson(2000)以轮 
特的基因组结构仍需要对其他单性物种进行类似的 研究来证实。 
虫为研究对象,为探索单性物种获得进化成功的途 单性动物是自然界赐予生物学家的天然突变 
径提供了新的线索。营单性生殖的蛭态总目Bdel— 体,是进行进化遗传学研究的独特范例(Crow& oidea由4个科、18个属、360个种组成,它们至少生 
存了3 500~4 000万年。Mark&Meselson(2000)分 析了4类轮虫的hsp82(82 kDa热休克蛋白)、rpol3I (RNA聚合酶Ⅲ的大亚单位)、tbp(TATA盒结合蛋 白)和tpi(丙糖磷酸异构酶)4个基因的分歧度。这 
4类轮虫包括营单性生殖的轮虫BdeHoidea、营有性 生殖的轮虫Seisonids和Acanthocephala、以及兼有两 种生殖方式的Monogononta。序列分析表明,在所检 
测的7种营有性生殖的轮虫中,除发现了2种hsp82 的拷贝,其余3个基因都仅有1种拷贝,并且hsp82 的2种拷贝仅有3个碱基的差异,它们的4重简并 
位点(fourold degenerate sies,D4,即指密码子位点 中所有类型的碱基替换都是同义替换的位点)的歧 异度平均为1%。而营单性生殖的Bdeloidea轮虫 的情况完全不同,在所分析的4种单性轮虫中,在 Macrotackla quadrcornifera中发现了2种hsp82拷 贝:在Adinata vaga和Habrotocha constcta中各发 
现了3个hsp拷贝;在Phiodina roseola中发现了4 个hsp82拷贝。而且不同拷贝问的碱基差异非常显 著,其中在M.quadrcornifera中发现的2种hsp82 拷贝在所扩增测序的519 bp中有75个碱基存在差 
异,其4重简并位点的差异占54%。在另3种单性 轮虫中,该基因的4重简并位点差异也分别占30%、 
26%和49%。与hsp82类似,所分析的其余3个基 因在这4种单性轮虫中也都具有分歧较大的多拷 贝。进一步分析发现,在营单性生殖的轮虫中,4个 基因的不同拷贝问的差异主要位于三联密码子的第 3个碱基上,由于密码子的兼并性,这些突变基本没 有影响基因的功能。由此,Mark&Meselson(2000) 
认为,可能那些导致失去功能的突变在自然选择的 作用下被淘汰了,无害的突变通过无性生殖被保留 了下来,因而在现存的单性物种中,才具有这些不同 
于两性物种的独特的基因组结构。而对于所分析的 4个基因,它们在营单性生殖的轮虫Bdeloidea中的 
Kimura,1965;Kondrashov,1994;Schartl et a1.,1995; 
Joshi&Moody,1998)。其中一个长期困惑进化生物 
学家的难题是关于单性动物的进化历史。 单性生殖动物的存在历史 
传统的观点认为,有性生殖之所以得到进化与 发展,主要原因就是它的繁殖方式为生命的众多基 因以及在进化过程中新产生的基因提供了广泛的重 
组机会,从而为物种的进化和适应提供了有利条件。 
单性生物失去了这种重组机会,因而被认为必然难 以适应变化的环境;加上有害突变的积累,似乎步入 了进化的歧途,在生物演化历程中只能短期存在 (Muler,1964;Crow,1999)。Muler(196)认为,单性 物种由于突变负荷将在10 ~105代内灭绝。然而, 
单性动物进化历史要比理论推测的古老得多。近年 
来对雌核发育等单性脊椎动物的线粒体DNA酶切 图谱及序列分析的研究表明,以杂种生殖方式繁殖 的Poeciliopsis属单性鱼至少有10万年的演化历史 (Quato et a1.,1992);以雌核发育生殖的钝口螈 (Ambysoma sp.)大约有4~5百万年的进化历程 
(Maynard,1992)。最近,我们分析了来源于方正银 
鲫的2个不同雌核发育克隆mtDNA的25种限制性 
内切酶的酶切图谱,发现这2个雌核发育克隆至少 
有16万年以上的分歧历史(樊连春等,2000)。这些 发现逐渐改变着对雌核发育物种在进化上的传统认 
识。但是,有害突变的累积和较长的生物演化历程 之间的矛盾非常突出,引人关注。这些单性物种在 缺乏遗传重组的情况下又是如何进化的呢? 
单性动物的进化途径 
为了阐明单性动物进化成功的途径,不少学者 分别以不同的单性动物为研究对象,从野外调查、形 态比较、生殖行为观察、实验室人工繁殖和人工杂交 试验、染色体分析(Sola et a1.,1992,1993;朱蓝菲和 

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4期 莉等:单性生殖动物的进化 
蒋一畦,1993)、DNA含量测定(Fan&Shen,1990)、 组织移植相容性(朱蓝菲和蒋一畦,1987)、同功酶电 泳分析(Vrienhoek,1984;Avise et a1.,1991;朱蓝菲 和蒋一畦,1993)、线粒体DNA限制性片段长度多态 
B两类,SNAP.A和SNAP.B与小鼠中的SNAP分别 
有94%和91%的同源性,但二者仅有91%的同源 性。SNAP.B比SNAP.A具有更多的氨基酸替换和 异常的碱基替换。同样,Larhammar&Rinsinger 
性分析(Kraus&Miyamoto,1990;Quatro et a1., 
1991,1992;Spolsky et a1.,1992;Hedges et a1.,1992; 
(1994)在鲤鱼和鲫鱼中也曾观察到,加倍的基因具 有异常的碱基替换。有利突变虽然能促进单性物种 进化,但大多数突变是中性的或是有害的,那么,有 
樊连春等,2000)、RAPD(周莉等,1998,2001a;Zhou et a1.,2000a,b)、微卫星DNA(周莉等,2001b)和 害突变累积的Muler负荷又是如何克服的呢? 
DNA指纹图谱分析(Turner et a1.,1990;Schaal et 
nz.,1991,1995)等方面来研究单性动物的遗传与进 化。研究结果表明,单性动物可能分别通过突变、三 倍化、异精效应和采用不同生殖方式等多种途径来 实现它们在进化上的成功。 
3.1
变 
探讨单性动物的进化,首先应当考虑的一个因 
素就是突变。单性物种世代间个体具有较大的分歧 (Wuethrich,1998;Judson&Normark,2000),但并非 所有的突变都是有害的或是中性的。事实上,在营 杂种生殖的Poeciopsis 2 monacha.1ucida中,就曾发 
现一个十分有趣的突变。一些个体的生殖器色素与 颜色介于有性种P.monacha和P.1ucida之间的大 多数个体不同,完全类似于同地的P.1ucida。这显 然是P.monacha的色素基因突变沉默了,这种突变 使P.1ucida的色素基因充分表达出来,成为 P.1ucida的拟显性,从而使P.z z的雄性个体真 假莫辨。因为在天然水体中,P.z 
的雄性对同 
种雌性的交配追求超过了单性鱼Poeciops 2 monacha.1ucida,这种突变是有利的,大大提高了杂 种生殖Poeciopsi 2 monacha. 的交配成功率, 
而且类似于这一过程的突变可能也影响其他相关特 
征(Vrienhoek,1984)。 
另一方面,营单性生殖的物种多为多倍体物种, 染色体组的多倍化是雌核发育等单性脊椎动物的共 同特征。譬如,花鳝属中的3个三倍体生物型Poe. 
ciliopsis 2,, 0ncLc n-lucida.Poeciliopsis m0ncLc 
2 luc- 
da,Pociopsi lnotacha—ucida—ocicdentais(Cimino 
et a1.,1972),三倍体银鲫(Carassius auratus gibelo) (Cheras,1981;蒋一畦等,1983),日本关东鲫(Car. 
assus auratus langsdoi)(Kobayasi et a1.,1977)等。 
已有的研究表明,加倍的基因具有异常的碱基替换。 Rinsinger&Larhammar(1993)分析金鱼的cDNA,发 现存在6个SNAP(synaptosome associated protein,突 
触小体相关蛋白)拷贝,这6个拷贝可基本分为A和 3.2三倍化 
在帆鲔(P.formosa)中发现的2个现象值得探 讨。其一是三倍化。在二倍体的帆鳝中,也同时发 
现有三倍体的雌核发育类型。二倍体未减数的卵子 偶尔与单倍体精子融合,自发形成三倍体。在实验 室中形成三倍体的机率非常低,而且获得的三倍体 都是不育的。但在天然水体中形成的三倍体是可育 的,都可通过雌核生殖的方式产生全雌性的三倍体 后代(Balsano et a1.,1989;Rach&Balsano,1973; 
Stommen et a1.,1975)。帆鳝与它的2个精子提供 
者都可发生三倍化,但与P.1at ̄inna的概率明显低 于与P.m ̄/cana的概率。但是三倍化的机率非常 低,这种途径虽然可以为帆鳝带来新的遗传物质,然 
而仍不足以补偿突变负荷。 
3.3异精雌核发育生殖方式和异精效应 
在帆鲔中发现的另一个值得探讨的现象是异精 效应,即父本精子的微量遗传物质以微小染色体的 形式渗人到卵子中参与卵核的发育。在银鲫的育种 实践中,蒋一畦等(1983)发现来自其他鱼类的异源 
精子不仅能激发银鲫卵子雌核发育,而且还能影响 子代的性状(如生长、性比和体色性状),并将这种新 的雌核生殖定义为异精雌核发育(allogynogenesis)。 
与许多新的学术观点一样,这一观点很长一段时间 没有被大多数人所理解。但DNA斑点杂交和RAPD 实验已经证实,异源精核的DNA片段可随机地参与 
银鲫卵核发育,传给子代(丁军等,1993;陈洪等, 1994;周莉等,1998)。由于银鲫具有比其他两性物 种更为优越的特性,用兴国红鲤(Cyprinus carpio)的 
精子刺激银鲫卵雌核发育所培育的具有父本促生长 效应的全雌性子代很快在全国推广养殖,促进了鲫 鱼养殖业的迅速发展(蒋一硅等,1983;桂建芳, 
1997)。 
有趣的是,随着研究的不断深人,西方学者也开 始涉足这一领域。Schaal et a1.(1995)在帆鳝与黑 
莫莉(black moly)交配的后代中发现具有黑斑的个 

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究 23卷 
体,核型分析表明,这些个体除具有46条二倍体帆 鲔的染色体外,还具有小的超数染色体。DNA指纹 
组合子代的DNA扩增情况,以鉴定不同克隆间是否 
发生遗传交换。通过一系列研究,首次为银鲫同时 
分析表明,父本的遗传物质已渗入到这些后代中。 具有2种生殖方式(雌核发育和两性生殖)提供了确 在自然种群中大约有5%的个体可检测到微小染色 凿的分子遗传证据(Zhou et a1.,2000b)。通常,银鲫 
体的存在(Sola et a1.,1993;Schar et a1.,1995)。 具有1个微小染色体的个体可以稳定地将这个微小 不能稳定遗传。这一结果虽然比我们晚了10多年, 但却进一步验证了我们的结果。由此看来,雌核发 
可以通过亲缘两性物种的异源精子刺激卵子启动雌 核发育,产生与母本性状一致的全雌性后代;而当用 鲫的卵子相应地采用两性生殖的方式产生遗传分化 的两性子代。研究还表明,两性生殖方式为银鲫种 
染色体传递给后代,而具2个或3个微小染色体的 银鲫种群内天然存在的雄鱼的精子与之授精时,银 
育可能具有某些共有的特性,这些特性使其他物种 的基因向雌核发育鱼类转移并相互交流,从而促进 雌核发育生物型的进化(桂建芳,1999)。 3.4生殖方式多样性 
最近的研究发现,银鲫和Rutius alburnoides 
(Cyprnidae)复合体的生殖方式多样性为研究单性 动物进化途径提供了另一种新的思路。由于鱼类进 化的原始性和物种的多样性,必然表现出生殖对策 
的多样性。鱼类生殖方式的多样性不仅仅表现在不 同的物种各自采用不同的生殖方式,而且表现在同 

物种可以采用多种生殖方式繁衍后代。 
银鲫(Carassius auratus gibelio Bloch)是营天然 
雌核发育的三倍体种群。通常,银鲫可以通过亲缘 两性物种的精子刺激银鲫卵启动雌核发育,产生与 母本性状一致的全雌性子代(桂建芳,1996,1997)。 与其他行雌核生殖的脊椎动物相比,银鲫具有非常 独特的性质,其中最有趣和最引人注目的是在银鲫 的自然种群和人工繁育群体中存在着少量的雄性个 体(蒋一硅等,1983;桂建芳,1996;Fan&Shen, 1990)。银鲫不仅具有较长的进化历史(樊连春等, 2000),而且存在着丰富的遗传多样性。在其种群内 具有多个雌核发育克隆(朱蓝菲和蒋一琏,1993),不 同的克隆不仅在体型、生长、繁殖、染色体数等生物 学性状上存在显著差异。而且采用同】:酶、转铁蛋 白、线粒体DNA限制性长度多态性分析、RAPD、 
SCAR(sequence characterzed ampled regions) ̄I微 
卫星多态性分析等分子遗传标记技术研究发现,银 鲫同一雌核发育克隆内的所有个体具有高度的遗传 同质性,而不同雌核发育克隆间的个体具有高度的 遗传异质性(朱蓝菲和蒋一琏,1993;樊连春等, 
2000;Zhou et a1.,2000a,2001;Yang et a1.,2001)。 
我们利用银鲫的克隆多样性和其种群中存在的 雄性个体,进行克隆间雌雄个体的人工交配试验;并 运用已鉴定的RAPD分子标记,分析比较不同繁育 
群提供了丰富的遗传变异,创造了银鲫的遗传多样 性(周莉和桂建芳,2001)。譬如,我们以一尾人工雌 
核发育克隆F的雌性个体为母本,以一尾天然雌核 发育克隆D的雄性个体为父本进行人工繁育试验, 并运用RAPD分子标记鉴定其子代FD个体的遗传 物质是否发生了重组交换。人工繁育实验所获得的 FD子代不仅表型发生了分化,进一步研究发现,FD 
子代的遗传物质也发生了分化。FD个体间的遗传 距离在0~0.48,平均遗传距离为0.23±0.123,远 远高于异精刺激雌核发育的子代间的平均遗传距离 (约<0.01)(周莉和桂建芳,2001;Zhou et a1., 2000a)。银鲫两性生殖导致的遗传重组为银鲫种群 提供了丰富的遗传变异,创造了更多的遗传多样性。 在育种实践中,我们有望通过银鲫的遗传多样性和 两性生殖方式获得具有优良性状的重组个体,并通 过异精刺激雌核生殖的方式将其优良性状稳定地遗 
传下去。 
无独有偶,鱼类生殖方式多样性的另一个典型 例子,是生存在欧洲西南部西班牙和葡萄牙半岛的 拟鲤属的Rutus alburnoides复合体。在其自然种群 中三倍体的雌性个体占绝对优势,此外,还有少量的 二倍体和四倍体雌鱼以及三种倍性的雄鱼(Colares— 
Pereira,1989;Alves et a1.,1997;Carmona et a1., 
1997;Marns et a1.,1998)。同工酶研究表明它们是 通过种间杂交产生的(Alves et a1.,1997;Carmona et 
口z.,1997)。不同倍性的雌雄个体的杂交繁育实验 表明,Rutlus alburnoides复合体的生殖方式依据倍 性和地域差异而丰富多彩。例如,生活在杜罗河流 
域的二倍体和三倍体的雌性个体以杂种生殖的方式 繁衍后代;生活在特茹河流域的二倍体雌性个体的 卵子不发生减数分裂,受精后产生三倍体子代;生活 在特茹河流域和瓜的亚纳河南部的三倍体雌性个体 采用一种类似杂种生殖的减数分裂杂种生殖(meiot 
c hybridogenesis)方式繁衍种群;四倍体雄性个体可 

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4期 莉等:单性生殖动物的进化 333 
以通过减数分裂产生正常的二倍体精子;在人工杂 变异性可以部分地解释它较强的生态适应能力。 交实验中,偶尔也见以雌核生殖方式获得子代(Col 
lares—Pereira,1989;Carmona et a1.,1997;Martins et 
综上所述,单性动物,特别是单性脊椎动物是一 类非常有趣的特殊动物,它们在进化上处于不可替 代的地位。进一步研究这些单性动物,将有助于解 必需基因、性别的起源和进化以及遗传重组等。 
口f.,1998;Alves et a1.,1997,1998,1999)。Rutus 
alburnoides复合体的不同生物型分别采用不同的生 决进化遗传学和生态遗传学上的许多问题,譬如非 殖方式,为其杂种种群导人了较高的基因型多样性。 
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单性生殖动物的进化

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